Muchas flores, mariposas y pájaros, entre otros organismos, y algunos paisajes y obras humanas, desde pinturas hasta edificios (y muchas personas, de uno u otro sexo), son bellos y así los reconocemos. ¿Quién o qué es responsable de esa belleza que admiramos? Los creyentes pueden atribuirla a su dios («… si habéis hecho las cosas a mis ojos tan bellas, si habéis hecho mis ojos y sentidos por ellas…», decía el poeta Joan Maragall). Los biólogos podemos afirmar que es el resultado de la evolución y que tiene claros objetivos: los colores magníficos de las flores (los que vemos y los que no, como el ultravioleta) son atractivos para los insectos y otros organismos polinizadores. La belleza enternecedora de las crías de muchos mamíferos, que va más allá de la especie concreta (la nuestra aprecia la belleza de los cachorros e individuos jóvenes de otros animales), es reconocida por los padres y los incita al cuidado de los hijos.
El rol de otras formas o sonidos bellos puede estar muy lejos de la sensación que nos producen; cuesta creer que los gorjeos encantadores de muchos pájaros no sean más que una afirmación territorial, dirigida normalmente a los demás machos de la misma especie en una versión sonora de «¡Este es mi territorio! ¡No te atrevas a acercarte!». El propio Darwin reconocía que muchas libreas «bellas» de animales de grupos diferentes estaban destinadas a atraer el sexo opuesto, normalmente el femenino.
Veremos, en este sentido, cuál es el objetivo de las magníficas libreas de unos moluscos marinos desnudos, que no tienen concha, pero presentan unos colores espectaculares en su manto y en las excrecencias de este; son bellos desde el punto de vista estético, y basan esta belleza en fenómenos biológicos y ecológicos muy interesantes.
Unos moluscos bellos
Existen varios grupos de moluscos, uno de los grandes tipos de animales invertebrados. Uno de ellos es el de los gasterópodos, que incluye los caracoles marinos, de agua dulce y terrestres. De forma muy simplificada y sin entrar en la taxonomía detallada –que, por otra parte, está cambiando continuamente desde que es posible estudiar el genoma de estos y otros organismos–, existen tres grandes grupos de gasterópodos: los pulmonados, casi todos terrestres (son los caracoles vulgares de nuestros campos), los prosobranquios y los opistobranquios, todos marinos. Los nudibranquios y los sacoglosos son gasterópodos marinos que se encuentran dentro del grupo de los opistobranquios (tienen la branquia dirigida hacia atrás) y, dentro de ellos, se diferencian de los tectibranquios en que no tienen concha o la tienen muy reducida (algunos sacoglosos) y su branquia es normalmente de neoformación. Así pues, los nudibranquios son babosas marinas, pero no se parecen en nada a las terrestres, de colores apagados y uniformes.
Una de las características más sobresalientes de los nudibranquios y de muchos sacoglosos, que miden desde milímetros a pocos centrímetros, son sus coloraciones adaptativas. Muchas especies poseen colores llamativos, estridentes y chillones, que destacan del sustrato sobre el que viven (que suele ser el fondo del mar: en su gran mayoría son animales bentónicos) y que sugieren su utilización como libreas de advertencia o defensivas, al igual que ocurre en el suelo con muchos insectos y vertebrados.
Por el contrario, otras especies de nudibranquios tienen el aspecto y el comportamiento poco llamativos: son crípticos, con coloraciones disruptivas (que rompen el perfil del animal y lo hacen visualmente irreconocible) o con el mismo color que el sustrato (que suele ser su alimento, algas o invertebrados coloniales), lo que facilita su camuflaje en el entorno natural. Otras coloraciones, finalmente, parecen estar «repetidas» en especies emparentadas o no, lo cual sugiere atisbos de mimetismo.
Si uno quiere un símil bélico, hasta hace menos de un par de siglos los soldados lucían uniformes de colores vivos, para advertir de su peligrosidad, destacarse del entorno y diferenciarse de los soldados enemigos; podríamos decir que estos uniformes eran advertidores. Los soldados de los ejércitos actuales suelen llevar vestimenta de camuflaje, ya sea de colores abigarrados, pero con manchas de disposición aleatoria (que desdibujan el perfil en un entorno de bosque o matorrales) o de colores uniformes (blanco para confundirse con la nieve, amarillo parar no ser vistos fácilmente en un desierto arenoso, etc.). Lo mismo es aplicable a armas, vehículos, edificios, etc. Se trata de pasar desapercibidos, y nuestra especie no ha inventado nada que antes la naturaleza no hubiera ensayado.
Volviendo a los nudibranquios y sacoglosos, es necesario interpretar esta utilización de argucias visuales (que tienen su complemento en engaños químicos, físicos, de comportamiento, etc.) en un contexto ecológico, en relación con el entorno en el que viven estos animales, y en un contexto evolutivo: cómo se ha llegado hasta la situación actual y cuál es su origen (Ros, 2008).
Se pasará brevemente revista a lo que hoy se sabe de las coloraciones defensivas (y de su base, química o de otro tipo) de estos moluscos. Parte de lo que sigue tiene su origen en mi tesis doctoral de hace medio siglo (Ros, 1973), aunque desde entonces la investigación de variados aspectos de la biología, la química y la ecología de estos moluscos ha sido sin duda uno de los campos más activos de la indagación científica, en la naturaleza y en los laboratorios de todo el mundo y especialmente de España, donde ahora se pueden contar los especialistas a docenas.
En mi tesis, además de datos sólidos sobre la ecología de los opistobranquios, había un capítulo que trataba especialmente de las morfologías y coloraciones adaptativas, ponía al día lo que entonces se sabía de los fundamentos estructurales y de comportamiento de estas defensas visuales y añadía observaciones propias, así como hipótesis sobre sus coloraciones, que deberían sustanciarse. Por suerte, en esta tarea no estaría solo, y otros investigadores, algunos de ellos discípulos míos, deberían ocuparse también de hacerlo en los siguientes años.
La argumentación, relativamente simple, ya había sido comprobada en numerosas especies de animales, sobre todo insectos (mariposas, escarabajos y avispas, principalmente), aunque en muy pocos moluscos. Las coloraciones y formas crípticas son magníficos ejemplos de adaptación y coevolución que modelan similitudes inverosímiles. No parecen necesitar otro impulso que la selección natural e indican una dependencia estricta de estos animales del sustrato o el alimento. Pero las coloraciones advertidoras o aposemáticas, y el engaño asociado, exigen una base defensiva suficiente, química o física. Es necesario que los nudibranquios aposemáticos tengan sus armas, así como las avispas tienen su aguijón, pero a principios de los años setenta el conocimiento de estas «armas» se reducía a los cnidocistos (orgánulos con sustancias tóxicas) de los eolidáceos –unos nudibranquios que comen cnidarios (como los corales o las medusas) a los que «roban» sus armas urticantes–, a secreciones ácidas o repugnantes de algunos grupos testáceos (con concha) y a la tinta de los aplisiáceos (las liebres de mar). Actualmente, sabemos que las «armas» de las que se valen estos gasterópodos para defenderse van desde espículas calcáreas hasta sustancias químicas de origen diverso.
Las defensas químicas de los opistobranquios
Los moluscos opistobranquios, entre los que se hallan los nudibranquios y los sacoglosos, son, quizás más que ningún otro grupo de organismos marinos, acumuladores y fabricantes de una amplia panoplia de sustancias que emplean para fines muy diversos, especialmente la defensa. Obtienen de su alimento –desde algas hasta tunicados, pasando por una gran variedad de grupos de invertebrados sésiles–, metabolitos que destoxifican, secuestran y reutilizan, o bien modifican para hacerlos más eficientes o, incluso, que biosintetizan de novo. Solo cuando existió esta capacidad de usar metabolitos secundarios adquiridos o propios, se produjo la reducción y desaparición de la concha en estos moluscos, y con esa pérdida, la aparición de las vistosas libreas que los caracterizan.
La defensa química ha sido, así, la fuerza motriz de la evolución del grupo (Cimino y Ghiselin, 2009), cuya radiación evolutiva puede resumirse como la explotación de una gama cada vez mayor de presas bien protegidas químicamente y, por lo tanto, poco utilizadas por otros depredadores. La carrera armamentista entre los moluscos testáceos típicos y sus depredadores, de base física (conchas cada vez más robustas, y quelas de crustáceo, dientes de peces más potentes para romperlas, etc.), se ha convertido en los nudibranquios y sacoglosos en una carrera armamentista de base química, y las diferentes etapas de esta van paralelas a la reducción y desaparición de la concha y a la evolución y aparición de especies que presentan otras características adaptativas interesantes.
Se debe reconocer que la búsqueda de sustancias naturales con propiedades antibacterianas, antivíricas, antitumorales, etc., destinadas a fines médicos, cosméticos, alimenticios u otros, ha supuesto un gran impulso para estas investigaciones químicas, pero el terreno estaba abonado. Sin pretender otra cosa que citar por encima algunos aspectos para destacar lo que me interesa especialmente, he aquí un resumen rápido: la especificidad alimentaria de estos animales es elevada, tanto en el ámbito del grupo (por ejemplo, los doridáceos comen sobre todo esponjas y briozoos, los eolidáceos comen sobre todo cnidarios, etc.) como en el ámbito de la especie (y a menudo cada especie de opistobranquio se alimenta de una única especie de presa). Se han identificado diferentes regiones del cuerpo productoras de metabolitos defensivos, siendo las más notables las que se encuentran en el manto –llamadas formaciones dérmicas del manto (MDF, por sus siglas en inglés)–, que serían el «aguijón» de las especies con coloración aposemática mencionadas y que justificarían las coloraciones vistosas a las que se hacía referencia más arriba.
Aunque solo se han estudiado desde el punto de vista químico menos del 10 % de las aproximadamente 6.000 especies de opistobranquios descritas, cabe mencionar algunas generalidades. Los compuestos naturales más abundantes hallados en estos moluscos son los terpenoides, y entre ellos, los sesquiterpenoides y los diterpenoides, insolubles en agua y de función principalmente defensiva. El origen metabólico de estas sustancias tiene tres rutas principales, por separado o combinadas: la del acetato, la del propionato y la del mevalonato. De hecho, la elevada diversidad química de las moléculas es paralela a la diversidad biológica de los opistobranquios y sus especies presa, hasta el punto de que en muchos casos existe una correspondencia perfecta entre una especie presa –alga, esponja, briozoo, etc.–, una especie depredadora –opistobranquio– y un metabolito secundario específico. Se comprende, por lo tanto, el interés ecológico de esta correspondencia, que permite, a partir del conocimiento químico preciso, establecer la relación depredador-presa.
Carácter universal de los círculos sinaposemáticos
Las coloraciones advertidoras permiten mimetismos como el verdadero o batesiano, en el que dos o más especies se asemejan en sus colores, aunque no todas tienen sistemas de defensa. Las no defendidas (el término técnico es gorronas) e inocuas sobreviven a expensas de las defendidas, porque los depredadores creen que lo están. Otras especies, todas ellas defendidas, explotan un «uniforme advertidor» similar; así, cada especie, protegida por el sistema defensivo que sea, se beneficia del mensaje que emiten todas ellas, que forman parte de un círculo sinaposemático (grupo de especies distintas que comparten un mismo patrón aposemático). Este es un mimetismo falso o mülleriano. Los mimetas müllerianos pueden ser muy numerosos, a diferencia de los batesianos, porque en estos, al no estar todos defendidos, los depredadores pueden advertir el engaño. Fritz Müller y Henry W. Bates, entre otros naturalistas del siglo XIX, describieron estos sistemas de imitación entre especies, básicamente en mariposas, y se ha dado su nombre a estos fenómenos.
Los «uniformes» aposemáticos compartidos o imitados pueden parecer muy diversos, y los colores, muy variados, pero si se recuerda que la luz se extingue rápidamente en la columna de agua, incluso en ambientes someros, los patrones de coloración que ven los depredadores quedan reducidos al contraste entre colores oscuros y colores claros, que son los que funcionan también en ambientes sombríos en el suelo o con depredadores sin visión de los colores. Esta era una aportación que podía hacer yo cuando, en inmersión, observaba los nudibranquios en su ambiente, bajo agua. Ni que decir tiene que las fotografías y los dibujos despampanantes de los nudibranquios que ilustran los artículos se han hecho con luz artificial, y así sus colores se muestran magníficos.
En cuanto a los círculos sinaposemáticos, el conocimiento faunístico relativamente bueno que se ha conseguido en los últimos años de algunas regiones litorales del mundo, como el Caribe, el Índico, el Pacífico occidental y el oriental, además del Mediterráneo, ha demostrado la universalidad de las semejanzas extremas entre especies afines que comparten una misma librea de advertencia y sistemas defensivos equivalentes. A veces el número de especies que utilizan el mismo «uniforme» es muy elevado: una docena o más, lo cual indica la efectividad de tal sistema de advertencia. Al mismo tiempo, esto ha obligado a revisar la taxonomía del grupo y, en muchos casos, se han descubierto especies nuevas camufladas bajo una librea genérica.
La parasimbiosis en los sacoglosos
Los sacoglosos o ascoglosos, otro grupo de opistobranquios, retienen durante semanas los cloroplastos de las algas que comen, y estos orgánulos son funcionales, es decir, facilitan fotosintatos en el molusco. Todos estos opistobranquios, junto con otros moluscos, aprovechan las sustancias defensivas que producen sus presas para defenderse de sus enemigos. Son unos cleptómanos perfectos.
También lo son los eolidáceos y dendronotáceos, otros nudibranquios que poseen ceratas, excrecencias con forma de dedo y muy coloridas que salen del dorso de su cuerpo limaciforme (de babosa). Se trata de nudibranquios que conservan los cnidocistos de los cnidarios que comen y los emplean como un sistema de defensa propio. Estas cápsulas urticantes están presentes en casi todos los cnidarios y se disparan cuando entran en contacto con algún cuerpo extraño; entonces descargan un aguijón, un dardo con espinas, y un veneno que puede herir y disuadir al posible depredador, o incluso puede llegar a matarlo. Todo el mundo conoce las medusas, que a menudo nos hacen la puñeta al causarnos laceraciones cuando nos bañamos en el mar. Algunos eolidáceos que comen medusas son tan peligrosos como estas.
Cuando comen cnidarios, los eolidáceos y dendronotáceos deben envolver a los cnidocistos con alguna sustancia (no se sabe si mucus o una molécula anestesiante) que hace que estos no se disparen. Estas «armas robadas» pasan al tubo digestivo del molusco y se incorporan a la punta de los ceratas, preparadas para ser usadas por el nudibranquio depredador, en un ejemplo de aprovechamiento de defensas ajenas. Algunas especies no solo conservan durante un tiempo a los cnidocistos de los cnidarios, sino también a las algas unicelulares que viven como simbiontes en algunas especies de cnidarios.
Pero volviendo a los sacoglosos, algunas especies tienen mecanismos similares a lo que acabamos de explicar en el caso de los nudibranquios. Casi todos los sacoglosos se alimentan de los zumos celulares de algas marinas y absorben inmediatamente parte del material vegetal, pero en el caso de los sacoglosos desnudos, los cloroplastos del alga son retenidos, no son digeridos y permanecen activos durante semanas e incluso meses en las células de la glándula digestiva. A menudo el molusco hospeda tantos cloroplastos que tiene su color, normalmente verde, pero a veces rojo. Además, existen asimismo pigmentos propios. Se les ha calificado de moluscos criptogámicos, y se ha hablado de parasimbiosis o de simbiosis de cloroplastos en referencia a esta asociación, que implica importantes adaptaciones de los animales, como las morfológicas del manto y de las ceratas, o de comportamiento. Cleptoplastia es también un término común para referirse a este fenómeno. Pero si bien es cierto que hay adaptación, no está tan claro que haya simbiosis, por lo que se dirá más adelante.
La simbiosis es un fenómeno fascinante; es la relación que establecen dos especies, muy distintas desde el punto de vista filético, cuando se asocian a un consorcio íntimo, fisiológico, para obtener un beneficio mutuo. El organismo mixto resultante tiene características nuevas (haciendo buena la afirmación de que el total es superior a la suma de las partes) que le permiten ocupar un nicho ecológico distinto al de los consortes y tener éxito en condiciones ambientales rigurosas. Son buenos ejemplos los corales (madréporas más algas unicelulares) en el mar y los líquenes (hongos más algas unicelulares o cianobacterias) en el suelo.
Se ha demostrado –mediante experimentos o marcando con trazadores radiactivos (14C) el carbono que los cloroplastos incorporan– que los fotosintados, los azúcares y otras moléculas orgánicas sencillas que producen los cloroplastos secuestrados en los sacoglosos, son aprovechados por los moluscos.
Elysia timida es una especie de los sacoglosos endémica del Mediterráneo que se alimenta de un alga verde unicelular de tamaño relativamente grande, Acetabularia acetabulum (Marín y Ros, 1992a). Esta planta forma prados densos en fondos litorales someros y bien iluminados, en los que E. timida alcanza abundancias a veces notables; el alga comienza su ciclo biológico en octubre, a partir de enero el talo de la planta se va calcificando y en junio ya casi no quedan algas blandas que los sacoglosos puedan perforar con la rádula y succionar su contenido. La población del molusco aparece en forma de juveniles en octubre, tiene un máximo en diciembre y los animales perduran hasta julio, pero en número más reducido porque solo pueden utilizar como alimento los cloroplastos retenidos (Marín y Ros, 1992b).
En los primeros meses del año, cuando el alga es todavía accesible, el desarrollo del molusco es directo porque los huevos de esta época tienen más vitelo y se abren sin dar larvas, lo que sí ocurre el resto del año, cuando hay menos algas y deben aprovechar los fotosintatos almacenados (deben pasar una fase lecitotrófica). Esta sería una de las «utilidades» de la simbiosis. Otras serían la obtención de mucus relativamente barato (se trata de babosas marinas, que, como las terrestres, se desplazan deslizándose sobre una capa de moco) y, sobre todo, el alargamiento del período vital de los animales, que acabaría antes si tuvieran que fiarse solo de las algas accesibles (blandas) que encontrasen (Marín y Ros, 2004).
Existe una relación, en este par de especies y en otras, entre la dificultad para obtener alimento (por la calcificación o su estacionalidad) y la intensidad de la parasimbiosis: cuanto más difícil es alimentarse, más importante es esta (más tiempo dura la retención, más modificado está el animal para acoger los cloroplastos, etc.). La dificultad para encontrar alimento debe haber sido el motor evolutivo de este fenómeno.
Puede especularse sobre los beneficios de esta «simbiosis de cloroplastos» para el molusco y el alga, pero el aprovechamiento de los cloroplastos que realizan los sacoglosos no es equivalente a la simbiosis entre animales y algas unicelulares. En esta última, los dos socios de la simbiosis salen beneficiados, pero en la relación sacoglosos-cloroplastos estos últimos no extraen ningún beneficio biológico: son orgánulos y no se pueden reproducir. Pero sí puede salir beneficiada el alga, que es consumida en menor proporción (la que el metabolismo de los cloroplastos cautivos representa en las necesidades energéticas del molusco).
Existen todavía muchas incógnitas no resueltas en esta asociación, pero algunos aspectos pueden hacer variar la visión neodarwinista de la evolución. Dado que la adquisición de cloroplastos enteros significa también la entrada dentro del molusco del genoma de estos orgánulos, tenemos aquí un proceso evolutivo que no se produce por mutaciones puntuales y selección de las variantes más adaptadas, sino por la adquisición de genomas enteros, algo que ha ocurrido seguramente en todos los casos de simbiosis verdadera. Es un caso de evolución por acreción, que dará nuevas especies, al igual que nosotros producimos nuevos aparatos con la suma y la conexión de utensilios más simples. Hoy ya no se ve descabellada la hipótesis (de Whittaker y Margulis) del origen simbiótico de la célula eucariota a partir de la simbiosis de diferentes células procariotas, entre ellas las que se convertirían en los cloroplastos de las plantas. Se diría que los sacoglosos volvieron a probar el proceso y les ha ido bien.
Paralelismo entre evolución química y morfológica
Los sacoglosos también obtienen moléculas orgánicas de las algas, que conservan y usan con las mismas finalidades disuasivas (repugnantes o tóxicas) que utilizan estas, o bien las utilizan para fabricar moléculas aún más eficaces contra los depredadores, o fabrican otras sustancias de novo. Esto mismo realizan otros grupos de nudibranquios y tectibranquios. Existen, según se ha demostrado, tres vías de adquisición de los compuestos químicos que serán de utilidad para el molusco: la bioacumulación de moléculas existentes en la especie alimento, la biotransformación de estas moléculas de origen dietario, para hacerlas más efectivas, y la biosíntesis de nuevas moléculas. Estas capacidades se presentan a lo largo de la evolución morfológica, de modo que el paso de formas testáceas a formas desnudas, limaciformes o con amplias faldas del manto o ceratas, tiene un paralelismo en la evolución química, tanto en lo que respecta a los métodos de obtención de los metabolitos secundarios como en lo que respecta a su complejidad y eficacia biológica.
La identificación de la multiforme e interesante base química del carácter desagradable o tóxico de los opistobranquios para sus depredadores, en la que trabajan desde hace muchos años varios grupos de investigación, así como la descripción de círculos sinaposemáticos en los nudibranquios de prácticamente todas las faunas mundiales bien estudiadas, han demostrado de forma incontrovertible estas maravillas de unos moluscos magníficos y bellos. También lo han hecho los test toxicológicos en el laboratorio y, muy especialmente, las pruebas de palatabilidad con animales vivos o modelos de estos, tanto en el laboratorio como en el campo, por mencionar solo los ámbitos más destacados en relación con las coloraciones adaptativas.
Además, cabe decir que algunas de las sustancias químicas que los nudibranquios utilizan como armas defensivas u ofensivas, o con otros fines, se han demostrado también útiles para nuestra especie. Así, desde sustitutos de la pimienta culinaria a sustancias afrodisíacas o de interés médico (anticoagulantes, cardioestimulantes, cardiorrelajantes, analgésicas, ansiolíticas, antitumorales, etc.), muchos de los metabolitos secundarios de los nudibranquios y de los sacoglosos se están usando para hacer nuestra vida más cómoda, más larga o más placentera. La belleza de los nudibranquios contradice ese refrán que afirma que «de la belleza, ni se come ni se bebe».
Referencias
Cimino, G., & Ghiselin, M. T. (2009). Chemical defense and the evolution of opisthobranch gastropods. Proceedings of the California Academy of Sciences, 60(10), 175–422.
Marín, A., & Ros, J. D. (1992a). Dynamics of a peculiar plant-herbivore relationship: The photosynthetic sacoglossan Elysia timida and the chlorophycean Acetabularia acetabulum. Marine Biology, 112, 677–782.
Marín, A., & Ros, J. D. (1992b). Ultrastructural and ecological aspects of the development of chloroplast retention in the sacoglossan Elysia timida. Journal of Molluscan Studies, 59, 95–104.
Marín, A., & Ros, J. D. (2004). Chemical defenses in Sacoglossan Opisthobranchs: Taxonomic trends and evolutionary implications. Scientia Marina, 68(1), 227–241. https://doi.org/10.3989/scimar.2004.68s1227
Ros, J. D. (1973). Opistobranquios (Gastropoda: Euthyneura) del litoral ibérico. Estudio faunístico y ecológico. [Tesi doctoral]. Universitat de Barcelona.
Ros, J. D. (2008). To be or not to be (seen); that is the question. Crypsis, aposematism and mimicry in an ecological and evolutionary context. En F. Valladares, A. Camacho, A. Elosegi, C. Gracia, M. Estrada, J. C. Senar, & J. M. Gili (Eds.), Unity in diversity. Reflections on ecology after the legacy of Ramon Margalef (p. 291–313). Fundación BBVA–Rubes.
NOTA: Algunas de las ideas expuestas en este artículo se pueden encontrar tanto en la tesis doctoral del autor como en el volumen que resume su investigación La saviesa combinada. Reflexions sobre ecologia i altres ciències. Universidad de Barcelona (2016).
