Entrevista a Roger Butlin

El profesor Roger Butlin trabaja en el Departamento de Ciencias Animales y Vegetales de la Universidad de Sheffield. Fue el presidente de la Sociedad Europea de Biología Evolutiva (ESEB) de 2013 a 2015 y recibió en 2015 la Medalla Darwin-Wallace de la Sociedad Linneana de Londres por su excepcional contribución a la investigación sobre la evolución. Tuvimos el placer de escuchar su charla «¿Cómo evolucionan las especies?» durante el pasado Memorial Peregrí Casanova, organizado el 19 de mayo por el Instituto Cavanilles de Biodiversidad y Biología Evolutiva y la Cátedra de Divulgación de la Ciencia de la Universitat de València. Pese a su apretada agenda, no se muestra impaciente cuando le pido una entrevista. Al contrario, acepta con amabilidad y se prepara para explicar las complejidades de la evolución. Centró su conferencia en la aparición de nuevas especies a lo largo de la evolución. Los nuevos linajes en proceso de divergencia deben alcanzar un aislamiento reproductivo para especiar (es decir, originar una nueva especie), y así poder seguir su propio camino evolutivo de forma independiente, sin cruzarse entre ellos. Sin embargo, en ese proceso, podrían llegar a cruzarse de nuevo en algún momento, con lo cual se recombinarían otra vez sus genomas y frenarían el camino hacia la especiación. En ocasiones, si estas formas híbridas son fértiles y suficientemente distintas de sus progenitores, también podrían dar lugar a nuevas e inesperadas líneas evolutivas.

El aislamiento reproductivo es la reducción del éxito reproductivo de un cruzamiento entre poblaciones en proceso de divergencia evolutiva. La especiación necesita que el aislamiento reproductivo sea completo, hasta el punto que no exista apareamiento entre poblaciones o que su descendencia sea inviable o estéril. Según explica Roger Butlin, para poder entender cómo se llega al aislamiento reproductivo necesario para conseguir que aparezcan nuevas especies, debemos considerar tres categorías principales de fuerzas: el orden de las mutaciones, es decir, un proceso que ocurre cuando dos poblaciones evolucionan hasta ser genéticamente distintas a causa de la propagación de una nueva mutación que ocurre solo en una de ellas; por otro lado, la selección divergente, que ocurre cuando la selección natural opera en diferente dirección en dos ambientes distintos (por ejemplo cuando favorece las conchas más gruesas en caracoles frente a la depredación por cangrejos, mientras que favorece conchas más finas cuando no está este peligro); y por último, el reforzamiento, que consiste en un incremento de la intensidad del apareamiento selectivo, es decir, la tendencia de los individuos de una población a reproducirse con otros individuos de la misma, antes que con los de otra. Decidí empezar la entrevista pidiéndole que aclarara estas cuestiones.

Usted contempla tres mecanismos principales relevantes para el aislamiento reproductivo que favorecen la especiación: el orden de las mutaciones, la selección divergente y el reforzamiento. ¿Cuál considera que es el más importante?
Es una pregunta muy difícil de contestar. Creo que lo más crucial en la opción de la selección divergente es que los cambios que ocurren en una población no podrían hacerlo en otra, porque el entorno es diferente en cierta medida, mientras que la idea que hay tras el orden de las mutaciones es que los cambios que ocurren podrían darse en cualquier población. Por lo tanto, pueden ocurrir por deriva genética o como respuesta a la selección natural, pero es una selección en la misma dirección, o algún tipo de selección interna, si se prefiere, como el conflicto sexual o el conflicto genómico, procesos de tipo gen egoísta. Así que los procesos de fijación genotípica pueden ocurrir en cualquier población, la cuestión es si aparece la mutación relevante.

Entonces, en el proceso de orden de mutaciones no se da un efecto local para cada población…
Sí, eso es, esa es la diferencia clave entre ambos. Y tradicionalmente la gente ha pensado que los procesos de orden de mutación solo ocurren en aislamiento espacial, mientras que la selección divergente puede sin duda ocurrir también en presencia del flujo génico, es decir, puede superar el flujo génico. Pero, en realidad, pienso que está cambiando la opinión con respecto a esto también. Porque está claro que, con una población continua en un área grande, lo que ocurre en una parte de la población es en realidad bastante independiente de lo que ocurre en otra. Así que una mutación puede ocurrir y comenzar a extenderse desde un sitio y otra mutación diferente desde otro. Y estas dos partes de la población pueden resultar ser incompatibles cuando se encuentren en algún lugar. Por lo tanto, los procesos de mutación no están restringidos a casos en que haya algún tipo de barrera física evidente. Y esto significa que es incluso más difícil distinguirlos, en realidad. Me parece que la pregunta de cuál de los dos contribuye en mayor medida es todavía una cuestión totalmente abierta. El reforzamiento es más complicado. Creo que se ha dedicado mucho esfuerzo a lo largo del tiempo a demostrar el reforzamiento y todavía hay una cantidad muy pequeña de buenos ejemplos. Sospecho que el reforzamiento no contribuye en gran manera a la especiación en comparación con los otros dos procesos, al menos en las etapas iniciales. Puede que sea un paso importante al final de un proceso de especiación. Pero la mayor parte del aislamiento debe originarse en los otros procesos.

El aislamiento reproductivo se considera un elemento esencial para poder originar eventos de especiación. Sin embargo la hibridación también puede resultar en nuevos genotipos fundadores de nuevas líneas evolutivas. ¿Esto no parece una paradoja?
Sí. Creo que es muy importante entender la especiación como un proceso a muy largo plazo en el que podría haber fases durante las que se produce hibridación y fases en las que hay algo que la impide, ya sea una barrera física o algún tipo de aislamiento reproductivo. Esto puede repetirse en el tiempo. Es poco probable que empecemos sin aislamiento reproductivo y este vaya aumentando poco a poco hasta el punto de que no haya flujo génico alguno. Más a menudo puede haber fases en las que no hay mucho flujo génico y aparece una posibilidad de hibridación, y entonces la cosa se vuelve algo más difusa. Esto puede proporcionar nuevas oportunidades evolutivas. Y después hay otra fase de creciente aislamiento. Más tarde o más temprano alcanzamos un punto de completo aislamiento.

Aun así, se supone que el aislamiento reproductivo contribuye más a menudo a la especiación que la hibridación, ¿verdad? ¿O solo se dan estos efectos de hibridación en ciertas ocasiones que rompen las barreras del aislamiento reproductivo?
Sí, la hibridación siempre tiende hacia la ruptura del aislamiento reproductivo, además de contribuir al reforzamiento. Necesitamos la hibridación para tener reforzamiento. De lo contrario, no hay presión selectiva. Si no es así, la hibridación siempre va en contra del aislamiento reproductivo, pero podría favorecer a la adaptación. Esto es lo que se denomina introgresión adaptativa, que puede conllevar la aparición de nuevos alelos o nuevas combinaciones de alelos. Y ocasionalmente pueden producir estas supuestas especies híbridas. Uno de estos híbridos, o una población de origen híbrido, podría invadir un nuevo entorno que no estaba disponible para ninguno de sus progenitores. Y, en ocasiones, esto puede resultar en una nueva especie.

Tal vez es un proceso rápido que, en ciertas circunstancias, puede aparecer cuando un nuevo entorno permite dicha colonización.
Sí. Ocurre mucho más fácilmente en plantas por la forma en que se combina con la poliploidía [los organismos poliploides tienen más de dos conjuntos de cromosomas homólogos. Por ejemplo, los humanos son diploides porque tienen dos conjuntos, uno procedente de la madre y otro del padre. La poliploidía implica copias extra del genoma. Si estos conjuntos de cromosomas se originan a partir de distintas especies –por hibridación­– se da un organismo alopoliploide]. Para las plantas, la alopoliploidía es una buena forma de invadir nuevos entornos y aprovecharse de nuevas combinaciones de genes, mientras que para animales (o plantas) sin poliploidía es mucho más difícil que esas nuevas combinaciones híbridas se estabilicen de alguna manera y estén protegidas de hibridarse con los progenitores de nuevo.

Sabemos que esto es poco común en vertebrados. Pero, ¿estamos seguros de que no ocurre más a menudo en animales que están poco investigados, como los invertebrados?
No estamos completamente seguros. Es decir, desde luego que actualmente hay pruebas de que se da algún tipo de duplicación genómica en muchos linajes animales a lo largo de extensos períodos de tiempo. Y una de las principales barreras a la poliploidía en animales son los sistemas de determinación de sexo (los cromosomas sexuales). Ahora sabemos que la determinación sexual varía enormemente entre grupos animales. Y algunos grupos animales no tienen una gran barrera que evite la poliploidía.

¿Y qué hay de los organismos asexuales? Hay ejemplos de algunos con mucho éxito. ¿Es realmente necesaria la reproducción sexual para el juego evolutivo?
Creo que está bastante claro que la reproducción sexual es ventajosa, que está favorecida por la selección en cierta medida. Quizás, tampoco está exactamente claro qué es lo que favorece tanto a la reproducción sexual. Pero todavía hay muchas paradojas relacionadas con el sexo: una de ellas, por qué lo necesitamos tanto. El sexo ocasional parece ser tan útil creando nuevas combinaciones de genes y acelerando la respuesta evolutiva como tener sexo tan solo a cada generación.

Roger Butlin durante su conferencia en el Instituto Cavanilles de Biodiversidad y Biología Evolutiva. / Irene Yuste

Quizás no hay una forma sencilla de tener sexo solo de vez en cuando. Si hay sexo, entonces quizás tengas que continuar con la reproducción sexual.
Puede que esto se relacione con lo que se conoce como selección de linaje. El problema es que si alternas la reproducción sexual y la asexual, a corto plazo la frecuencia de la fase asexual puede aumentar y se puede perder el sexo. Entonces todo el linaje se podría extinguir en cierto punto cuando cambie el ambiente, mientras que un linaje que está completamente comprometido con el sexo no se arriesga a verse superado por linajes asexuales a corto plazo y puede, por lo tanto, sobrevivir a largo plazo.

Darwin otorgó una gran importancia a los procesos de especiación relacionados con el aislamiento geográfico en El origen de las especies. Sin embargo, usted afirma que deberíamos olvidar la discusión en torno a la importancia de la especiación simpátrica (en el mismo lugar) frente a la especiación alopátrica (en lugares distintos). ¿Por qué?
El problema estaba en la polarización. Se consideraban dos procesos completamente diferentes: simpátrico y alopátrico, o especiación con flujo génico y especiación sin flujo génico. Creo que debemos tener en cuenta el hecho de que puede haber muchas estructuras espaciales distintas. En realidad, la mayoría de especies tienen cierto aislamiento debido a la distancia. De forma parcheada, es decir, con pocas conexiones locales entre algunas poblaciones, con barreras espaciales incompletas al flujo génico. Pero también debemos pensar en los cambios en la disposición espacial acaecidos a lo largo del curso de la especiación. Si pensamos en la especiación como un proceso que se alarga durante miles o decenas o incluso cientos de miles de generaciones, entonces, durante ese tiempo es poco probable que los grupos divergentes de poblaciones mantengan el mismo tipo de relación espacial. En ocasiones, existirán barreras físicas fuertes entre ellos. Otras veces mantendrán un contacto más cercano. Es un proceso dinámico. Creo que es muy poco probable, poco habitual, que la especiación ocurra completamente sin ningún flujo génico en absoluto.

Pero todavía vemos una mayor frecuencia de endemismos en las islas…
Por supuesto, está claro que todos los procesos que subyacen al origen del aislamiento reproductivo son más fáciles cuanto menor es el flujo génico. Por lo tanto, la selección divergente es más efectiva cuando el flujo génico es bajo. Y los procesos de orden de mutación son más probables cuanto menos flujo génico haya. El reforzamiento necesita flujo génico para producir la selección, pero si el flujo génico es bajo, la respuesta es más fácil. Así que todo depende del grado de flujo génico. Solo que no podemos dividirlo todo en estas dos categorías de especiación: simpátrica y alopátrica. Había muchos debates sobre si un caso particular era realmente simpátrico o no, lo cual era una pérdida de tiempo.

Hacia finales de la primera mitad del s. XX, con la combinación de los mecanismos genéticos descubiertos por Mendel con las ideas de la selección natural de Darwin, los biólogos construyeron lo que se denominó la nueva síntesis de la teoría evolutiva. ¿Cuál cree que ha sido el avance más importante en nuestro conocimiento de cómo funciona la evolución desde la nueva síntesis?
Es difícil pensar en el descubrimiento más importante… El que me viene a la cabeza es la selección de parentesco en todas sus formas. En cierto sentido, no es del todo nueva. Haldane la sugirió antes de la nueva síntesis pero no se entendió por completo. 1964 fue la base real de la selección de parentesco. Probablemente es el avance más fundamental para nuestra comprensión más allá de la selección natural darwiniana. Esto es, desde la década de 1940 y la nueva síntesis. Porque abrió la puerta a la comprensión de todo un abanico de procesos u observaciones que son difíciles de entender únicamente en términos de selección natural, tales como el comportamiento cooperativo y el altruismo. Llevó a nuevas formas de pensar sobre cómo ocurre la evolución cuando los individuos interactúan. Por ejemplo, toda la visión de la teoría de juegos sobre la evolución del comportamiento dependía de las propuestas de Hamilton, mejoradas por gente como Maynard-Smith. Así que creo que la selección de parentesco engloba toda un área de conocimiento de la evolución que no estaba desarrollada en la nueva síntesis.

Pasando a temas de interés general relacionados con el impacto humano… ¿Estamos modificando significativamente los patrones evolutivos con nuestro transporte de especies (organismos invasores, plagas, virus) y nuestro impacto global (por ejemplo, con antibióticos y pesticidas)? ¿Cree que esto tendrá un efecto importante en la evolución de todo el planeta?
Hay buenas razones para pensar que el cambio en la actualidad es más rápido que cualquier cambio que ocurriera en el pasado. Bueno, quizás sucesos catastróficos como el impacto de un meteorito al final del Cretácico produjeron cambios muy drásticos en una escala de tiempo evolutivo muy corta. Pero ahora estamos haciendo una serie de cosas que son comparables. Tradicionalmente, se ha enfatizado la lentitud de la evolución más de lo que se debería. En realidad, la adaptación puede ocurrir muy rápido. En cierto sentido, creo que el sistema natural probablemente pueda reaccionar frente a estos cambios tan rápidos que hemos inducido. Creo que no podemos esperar que las cosas sigan igual en términos de biodiversidad. Pero no soy un catastrofista, en el sentido de que no creo que todo el sistema vaya a colapsarse por la presión que ejercemos. Hay mucha investigación en este momento sobre lo que la gente denomina los límites de la adaptación, es decir, a qué velocidad puede cambiar el entorno y si las poblaciones pueden seguir el ritmo sin extinguirse. Y eso puede pasar tanto en el espacio como en el tiempo. Muchos organismos existen en gradientes ambientales y parece que existen límites en dichos gradientes. Solo tenemos una idea remota de por qué no evolucionan más allá de sus límites actuales. Esto es ahora muy relevante porque esos gradientes se están desplazando. Estamos ejerciendo presión sobre ellos, y tenemos que saber si la respuesta va a ser la extinción de especies o su reubicación, o si serán capaces de adaptarse in situ.

Por otro lado, estamos facilitando el flujo génico entre diferentes conjuntos genéticos, en particular en las poblaciones humanas. ¿Significa esto que estamos actuando en contra de la especiación, homogeneizando nuestro patrimonio genético?
En general, globalmente, hay mucho más movimiento ahora, mucho más contacto y mestizaje entre personas y entre grupos, los cuales anteriormente pertenecían a etnias distintas. Así que creo que las posibilidades de que existan nuevas subdivisiones de poblaciones humanas o de que se formen nuevas razas o especies es muy poco probable, puesto que hay mucho movimiento. Sin embargo, en algunas partes del mundo está muy claro que, pese a que hay grupos de personas que viven muy cerca unos de otros, todavía no se cruzan libremente. Todo esto pensándolo desde una perspectiva puramente biológica. Se puede ver cómo estos grupos se mantienen notablemente diferenciados a pesar del contacto a largo plazo. Por ejemplo en Botsuana tenemos a los san (los bosquimanos), que siguen siendo un grupo de personas muy diferenciado de los tsuana, el grupo étnico dominante de Botsuana, a pesar de los cientos (tal vez miles) de años de contacto. A veces, estas diferencias evolucionaron en el pasado debido a la separación espacial. Históricamente, la mayoría de la gente no viajaba mucho, por lo que era posible que aparecieran divisiones claras. Por supuesto, no sabemos si era por el orden de mutación o por adaptación divergente; probablemente por un poco de ambos. Al parecer, esas barreras se vienen abajo muy lentamente cuando la gente entra en contacto. Por otra parte, la población humana es muy pobre en variación genética, en comparación con muchas otras especies, por lo que el mestizaje es probablemente buena idea si necesitamos adaptarnos a un entorno cambiante.

Hay tantas formas de proceder con la especiación… ¿No es posible tener una visión general de cuáles son los principales mecanismos de evolución? ¿O la visión general es esta, es decir, que la evolución de la vida tiene muchas formas de avanzar?
Sí, y es una crítica que se le puede hacer a muchos campos de la biología evolutiva. El hecho de que, en realidad, cada evento de especiación será único. Pero se hacen muchas generalizaciones, y esa es, en parte, la razón por la cual me gustaría promover la idea de que existen muchas formas específicas para que se produzca aislamiento reproductivo, pero que estas se pueden resumir en un pequeño número de posibilidades generales. Podemos esperar aprender algo acerca de los patrones generales. Creo que tiene que ver con los procesos individuales, y con la forma en que encajan en las categorías de las que hemos hablado al principio de la entrevista. Porque, de lo contrario, la investigación sobre especiación, como otras cuestiones biológicas, acabaría siendo poco más que recoger diferentes muestras y confirmar que ocurrieron de forma diferente. En parte, por eso no me gustaba la antigua idea de la especiación simpátrica y alopátrica, y no me gusta la idea de la especiación «ecológica» como categoría (esto es, la forma que algunos utilizan para referirse a la selección divergente; creo que la parte ecológica es solo una parte de la selección divergente, ya que esta también puede incluir selección sexual divergente, no solo especiación ecológica). Porque cada vez hay más categorías; luego tienes la especiación cromosómica, la especiación por hibridación… No es útil intentar clasificar eventos dentro de todas esas categorías. Es más fácil decir que tenemos estos procesos subyacentes básicos de los que hemos hablado y probablemente todos ellos contribuyan a la mayoría de eventos de especiación particulares, pero hay que saber cómo interactúan, qué proceso es más importante en cada caso.